Seeing Odors and Smelling Light - Multimodal Processing in Higher Order Brain Regions

Abstract

Sensorisk informasjonsprosessering er avgjørende for navigasjon hos alle organismer, fra de minste encellede organismene til flercellede mennesker. Selvom forskningen på enkelt-sensoriske modaliteter har avansert vår kunnskap betydelig, er det også essensielt å utforske sensorisk prosessering gjennom konseptet multimodalitet. I denne studien undersøkte vi hvordan input fra lukt og syn prosesseres i høyere ordens hjerneområder hos nattsvermeren Helicoverpa armigera. Ved å benytte intracellulære registreringer i feromonprosesserende superior intermediate protocerebrum, nærliggende til det visuelle neuropil anterior optisk tuberkel, forventet jeg å oppdage individuelle nevroner med multimodale egenskaper. For å bekrefte relevansen av dette potensielle prosesseringsområdet, utviklet vi en ny lufttrykk-massfargingsteknikk som gir presis informasjon om områder som er relevante for multimodal prosessering av lukt og syn. De påfølgende intracellulære registeringene, som involverte stimulering med lukt-, visuel- og multimodal stimuli, ble etterfulgt av farging og konfokal avbildning for å vurdere nevronenes morfologiske egenskaper. Resultatene inkluderte fire grupper av nevroner, hvorav 40 % viste multimodale responser. Den gjenværende delen ble klassifisert som lukte- (24 %), visuelle- (18 %) eller ikke-responderende (18 %) protocerebral internevroner. En hoveddel av de multimodale nevronene, 70%, hadde nevritter som overlappet med kandidatområdet, superior intermediate protocerebrum. I denne avhandlingen presenterer jeg hvordan lukteinput påvirker informasjonsprosessering i visuelle projeksjonsnevroner, samt hvordan nevroner med responser til ulike luktkomponenter viser økt aktivitet når visuell stimulering er til stede. Gjennom observasjoner av tilsynelatende pre- og post-synaptiske visuelle nevroner, diskuterer jeg likheter i sentral prosesseringskonvergens mellom synssystemet og luktesystemet, til tross for deres fundamentalt forskjellige input i periferien. Videre diskuterer jeg noen av de typiske prinsippene for høyere ordens multimoda prosessering. Min forskning viser til viktigheten av ikke å undervurdere kapasiteten til en liten hjerne.

Sensory information processing is vital for navigation across all organisms, from the smallest single-celled entities to multicellular human beings. While the study of single sensory modalities has greatly advanced our knowledge, it is also essential to explore sensory processing trough the concept of multimodality. Here, we investigated how olfactory and visual inputs are processed in higher order brain regions of the male moth Helicoverpa armigera. By employing single neuron intracellular recordings in the pheromone processing superior intermediate protocerebrum, located adjacent to the visual neuropil anterior optic tubercle, I expected to discover individual neurons with multimodal characteristics. To confirm the relevance of this potential recording site, we developed a new air pressure mass staining technique providing precise information about areas relevant to visual-olfactory multimodal processing. The subsequent intracellular recordings, involving stimulation with olfactory, visual, and multimodal stimuli, were followed by staining and confocal imaging to assess the neurons’ morphological characteristics. The results included four groups of neurons, of which 40 % displayed multimodal responses. The remaining portion were classified as olfactory (24%), visual (18%), or nonresponsive (18%) protocerebral interneurons. A main portion of the multimodal neurons, i.e. 70%, had branches overlapping with the candidate region, superior intermediate protocerebrum. In this thesis, I present how olfactory input influences information processing in visual projection neurons, as well as how neurons with responses to various odor components display increased activity when visual stimulation is present. Through observations of seemingly pre- and post-synaptic visual neurons, I discuss similarities in central processing convergence between the visual- and olfactory system, despite their fundamentally different peripheral input. Furthermore, I discuss some of the principles typifying multimodal higher order processing. Through my research, I have emphasized the importance of not underestimating the capabilities of a small brain.