Decline of a grey seal (Halichoerus grypus) population in Norway: can per- and polyfluoroalkyl substances be blamed ?

Abstract

Bestanden av gråsel (Halichoerus grypus) i Froan Archipelago har gått drastisk ned siden 2001, og det blir en presserende utfordring å forstå de underliggende årsakene til denne nedgangen. Spesiell oppmerksomhet har blitt gitt til per- og polyfluoralkylstoffer (PFAS) i tidligere år på grunn av deres utholdenhet, langtransport, bioakkumulering og toksisitet, og noen av dem er nå forbudt på global skala. Imidlertid måles både eldre og nye PFASer fortsatt i miljø og biota. PFASer har tidligere vært knyttet til hormonforstyrrelser, immunotoksisitet og reproduksjonstoksisitet hos sjøpattedyr, og toppredatorer som gråsel er spesielt utsatt for høy eksponering. Gråselunger eksponeres for PFASer via placentaoverføring og diegiving i løpet av de første ukene av livet, en kritisk tid for deres fremtidige overlevelse. Tidligere studier har med hell brukt steroidhormoner for å vurdere effekten av vedvarende organiske miljøgifter (POP) eksponering i marine pattedyr, noe som tyder på at de kan være en effektiv biomarkør for å vurdere effekten av PFASer i selunger. I denne studien ble tidsmessige trender for PFAS-konsentrasjoner i plasma fra 164 selunger samplet mellom 1992 og 2022 i Froan-øygruppen evaluert for å forstå hvordan PFAS-konsentrasjoner varierte i en synkende populasjon. Ved bruk av steroidhormoner som biomarkører ble effekten av PFAS vurdert hos 12 brune selunger som ble tatt prøver av i 2022. Det ble funnet at gråselungene ble utsatt for de høyeste konsentrasjonene av PFAS i 2000. Dessuten, mens de totale konsentrasjonene av PFAS gikk betydelig ned fra 1992 til 2022, har perfluoralkylkarboksylsyrer (PFCA) økt betydelig. Til slutt ble nye forurensninger som ADONA og Gen X påvist i mer enn halvparten av selungene, selv om langkjedede PFASer dominerte. Negative korrelasjoner ble funnet mellom steroidhormoner, som progesteron og kortisol, og flere perfluorsulfonsyrer (PFSA), noe som tyder på at disse forbindelsene kan forstyrre steroidhomeostase hos gråselunger som kan påvirke deres overlevelse i fasteperioden. Imidlertid utgjorde PFSA bare 23% av den totale variansen i steroidnivåer, forstyrrelsen av steroidhomeostasen hos Froan-valpene er absolutt multifaktoriell, og omfatter effekter av andre forurensninger som polyklorerte bifenyler (PCB) og polybromerte difenyletere (PBDE). Froan-populasjonen bør fortsatt overvåkes regelmessig, og steroidnivåene av gråselunger fra tidligere prøvetakingsår bør vurderes, spesielt når PFAS-konsentrasjonene er høyest. Ideelt sett bør seksuelt modne grå seler prøves for å forstå hvordan PFASer påvirker kjønnssteroidnivået, da de spiller en viktig rolle i reproduktiv suksess.

The grey seal (Halichoerus grypus) population of the Froan Archipelago has drastically decreased since 2001, and it is becoming a pressing challenge to understand the underlying causes for this decline. Particular attention has been paid to per-and polyfluoroalkyl substances (PFASs) in previous years because of their persistence, long-range transport, bioaccumulation, and toxicity, and some of them are now banned at the global scale. However, both legacy and emerging PFASs continue to be measured in the environment and biota. PFASs have previously been linked to endocrine disruption, immunotoxicity, and reproductive toxicity in marine mammals, and top predators such as grey seals are particularly vulnerable to high exposure. Grey seal pups are exposed to PFASs via placental transfer and lactation during their first weeks of life, a crucial time for their future survival. Previous studies have successfully used steroid hormones to assess the effect of persistent organic pollutants (POPs) exposure in marine mammals, suggesting that they might be an effective biomarker to assess the effect of PFASs in seal pups. In the present study, temporal trends of PFAS concentrations in the plasma of 164 seal pups sampled from 1992 to 2022 in the Froan archipelago were determined, in order to understand how PFAS concentrations varied in a declining population. Then, using steroid hormones as biomarkers, the effects of PFASs were assessed in 12 grey seal pups sampled in 2022. It was found that grey seal pups were exposed to the highest concentrations of PFAS in 2000. Moreover, while the concentration of PFASs significantly decreased from 1992 to 2022, the concentration of perfluoroalkyl carboxylic acids (PFCAs) significantly increased. Finally, emerging contaminants such as ADONA and Gen X were detected in more than half of the seal pups although long-chain PFASs were dominating. Negative correlations were found between steroid hormones, such as progesterone and cortisol, and several perfluoro sulfonic acids (PFSAs), suggesting that those compounds might disturb steroid homeostasis in grey seal pups and later affect their survival during the fasting period. However, because PFSAs accounted for only 23 % of the total variance in steroid levels, the disruption of the steroid homeostasis in the Froan pups is certainly multi-factorial, encompassing effects of other contaminants such as polychlorinated biphenyls (PCBs) and polybrominated diphenyl ethers (PBDEs). The Froan population should continue to be regularly monitored and steroid levels of grey seal pups from previous sampling years should be assessed, especially when PFAS concentrations were the highest. Ideally, sexually mature grey seals should be sampled to understand how PFASs affect sex steroid levels as they play a major role in reproductive success.