Fur colour in the arctic fox – Genetic architecture and consequences for fitness

Abstract

‘Genome-wide association studies’ (GWAS) er nyttige verktøy, men er likevel ikke veldig mye brukt til å studere ville populasjoner. Tidligere studier har ofte ikke klart å identifisere gener som ligger til grunn for adaptive trekk. I dette studiet har jeg brukt et stort SNP-datasett fra en vill populasjon av en ikke-modell-organisme for å undersøke den genetiske arkitekturen som styrer fjellrevens Vulpes lagopus pelsfarge. Ved å bruke denne tilnærmingen som ser på hele genomet, klarte jeg å identifisere MC1R-genet som det eneste genet som bestemmer pelsfarge hos fjellreven. Gjennom målinger av fitness som kobler sammen økologiske og evolusjonære prosesser, har jeg dokumentert seleksjon på pelsfarge i fjellrev. Med den store mengden aktivitetsdata for fjellrev som har blitt samlet inn av det norske overvåkningsprogrammet, kunne jeg rekonstruere livshistorien til fjellrevindivider fra over et tiår tilbake.

Jeg har vist at tisper som er heterozygote på pelsfarge-lokuset har høyere gjennomsnittlig fitness enn homozygoter, og dette forklares av både økt overlevelse og reproduksjon. Denne effekten var for det meste upåvirket av de undersøkte miljøvariablene som kan påvirke fjellreven. MC1R ligger plassert på et sted i genomet som inneholder mange gener, og mange av disse kovarierer med stor sannsynlighet med MC1R. Dette viser et potensiale for indirekte seleksjon. De pleiotropiske effektene MC1R har i melanokortin-systemet kan også være et grunnlag for indirekte seleksjon. Lipidmetabolisme og utviklingsprosesser som Wnt-signalisering er noen av egenskapene til genene som er koblet til MC1R og som er identifisert som potensielle kandidater for indirekte seleksjon. Heterozygote rever hadde høyere heterozygositet i genomet. Dette bidrar potensielt til en generell fitness-fordel i form av ‘heterozygot-fordelen’.

Jeg fant ikke bevis for at det skjer direkte seleksjon på pelsfarge basert på kamuflasje eller termoregulering. Det kan likevel være andre forskjeller enn pelsfarge mellom de ulike pelsfargevariantene, men for å linke dette til indirekte seleksjon, trengs det mer kunnskap om forskjeller i for eksempel atferd eller fysiologi mellom pelsfargevariantene.

Min studie viser at GWAS-analyser kan brukes i ville populasjoner med ikke-modell-organismer for å identifisere gener bak adaptive trekk. I tillegg har jeg vist hvordan denne tilnærmingen kan brukes for å oppdage kunnskapshull som kan utforskes i fremtidige studier.

Genome-wide association studies (GWAS) are powerful, yet somewhat underused in wild populations. Previous studies have often failed to identify major effect genes underlying adaptive traits. In this study, I used a large SNP dataset from a wild population of a non-model species to investigate the genetic architecture underlying arctic fox Vulpes lagopus fur colour. Using this whole-genome approach, I was able to identify the MC1R gene as the sole causal gene for arctic fox fur colour. Further, through measures of fitness that link ecological and evolutionary processes, I documented selection on arctic fox fur colour. This analysis was made possible by the large encounter dataset of the Arctic Fox Monitoring Programme in Norway that allowed the reconstruction of life history for arctic fox individuals for over a decade.

I showed that female foxes that are heterozygous at the fur colour locus have higher mean fitness than homozygous individuals which is explained through both increased survival and reproduction. The effect was found to be mostly independent of examined environmental variables that may affect the arctic fox. MC1R is located in a genomic region that is densely covered with genes and many of these are very likely to covary with MC1R, showing the potential for indirect selection. The pleiotropic effects of MC1R in the melanocortin system are also a possible foundation for indirect selection. Some of the traits in linkage with MC1R and identified as potential candidates behind indirect selection are lipid metabolism and developmental processes such as the Wnt signalling pathway. Foxes heterozygous at the fur colour locus showed also a higher degree of genome-wide heterozygosity which might contribute to their overall fitness advantage through heterozygote advantage. Support for direct selection on arctic fox fur colour based on camouflage or thermoregulation is weak. However, more knowledge about differences other than fur colour between the arctic fox fur colour morphs is needed to disentangle the potential effects of indirect selection.

My study provides evidence that whole-genome analyses can be successfully applied to wild non-model species and help to identify major effect genes underlying adaptive traits. Furthermore, I have shown how this approach can be used to identify knowledge gaps that future research can investigate.