Snails in a Dry Sauna: a Transcriptomic Tale of Bostryx conspersus

Abstract

I de peruanske ørkenene lever Bostryx conspersus, en terrestrisk snegleart. Denne særegne sneglen gjennoppstår ettersom tåke og regn gir næring til ørkenene om vinteren, og viser en bemerkelsesverdig tilpasning til det harde livet i ørkenen ved å unngå uttørking, varme og sult om sommeren. Denne tilpasningen manifesterer seg som et bredt spekter av atferdsmessige, fysiologiske og cellulære responser for å forlenge livet i en dvaletilstand kjent som estivering. I denne studien undersøker vi det cellulære og molekylære omfangenet av estiveringen ved å bruke de-novo transkriptomikk og differensiell genanalyse. Analysen avdekket at B. conspersus viste store gen-nedreguleringer, primært relatert tilundertrykkelse av genuttrykk på ulike nivåer av mRNA-transkripsjon og proteintranslasjon, og undertrykkelse av energiforbruk via anabole prosesser. Oppreguleringer skjedde først og fremst i forbindelse med maksimering av aerobisk celleånding og katabolsk energiproduksjon i tillegg respons til varme og oksidativt stress ved å opprettholde proteinhomeostase. Betydelige genontologi berikelser og sterke oppreguleringer ble funnet for proteiner med disulfidoksidoreduktase- og disulfid-isomeraseaktiviteter, noe som fremhever et sterkt behov for å beholde proteinfunksjonen. Blant de betydelig oppregulerte genene, viste flere genkopier av PDIA5 et sterkt uttrykksmønster, som markerer en potensiell evolusjonær genutvidelse i B. conspersus kanskje som en tilpasning til stress under sommer-estivering. Til slutt ble signaturer av mitokondrielle endringer avdekket, ledet av høye oppreguleringer av OMA1 og CHCHD3, noe som antyder potensielle endringer i mitokondriell morfologi som en måte for å opprettholde funksjon som svar på stressakkumulering under estivering.

In the Peruvian deserts, lives Bostryx conspersus, a species of terrestrial snail. Brought back to life as fog and rain nourish the barren deserts during winter, this peculiar snail displays remarkable adaptation to harsh life in the desert by evading desiccation, heat and starvation during summer. This adaptation manifests as a wide range of behavioural, physiological, and cellular responses to prolong life in a state of dormancy known as aestivation. In this study, we set out to investigate the cellular and molecular extents of this aestivation using de-novo transcriptomics and differential gene analysis. Analysis revealed that B. conspersus exhibited major gene downregulations, primarily concerned with suppression of gene expression at various levels of mRNA transcription and protein translation, and suppression of energy consumption via anabolic processes. Gene upregulations occurred primarily in connection to aerobic respiration efficiency, catabolic energy production, and in response to heat and oxidative stresses with emphasis on maintaining protein homeostasis. Significant gene ontology enrichments and strong upregulations were found for proteins with disulfide oxidoreductase and disulfide isomerase activities, highlighting a strong need for retaining protein function. Amongst the significantly upregulated genes, numerous gene copies of PDIA5 displayed a strong pattern of expression, marking a potential evolutionary gene expansion in B. conspersus, perhaps as an adaptation to stress during summer aestivation. Lastly, signatures of mitochondrial alterations were uncovered, spearheaded by high upregulations of OMA1 and CHCHD3, hinting at potential alterations to mitochondrial morphology as a means to maintain function in response to stress accumulation during aestivation.