Sources of variation in metabolism of an aquatic ectotherm

Abstract

Summary of thesis:

An important aspect of ecology is being able to predict and explain how life can adapt to environmental changes. Paramount in making accurate predictions is the disentangling of trait variation, and how the external environment affects such variance. In this thesis, I investigate various aspects relevant for creating variation in metabolism. Metabolism governs the energy budget within an organism and is a temperature-dependent process in ectotherm animals. To investigate this topic I used a highly suitable model organism; the clonally reproducing ectotherm, Daphnia sp.. By using this crustacean in controlled laboratory experiments, I was able to extract the pure environmental responses in metabolism, as the genetic identity was kept constant across treatments and time.

Initially, our group developed a highly precise method for measuring individual metabolic rates/oxygen consumption in zooplankton. Subsequently, we used this method to show that mass-specific metabolism is not decreasing if more than one individual daphnid is measured at once. However, the findings also illustrate the importance of controlling the minor sources of variation in metabolism from microbes, and that animals may reduce oxygen consumption at low oxygen levels.

Similarly, we uncovered wide-spread study design concerns in another emerging popular scientific field. Recent findings suggested that autocorrelation in temperature could be anticipated by the parents, whereupon actively optimizing the offspring phenotypes upon birth. However, we found no such plasticity in our Daphnia, but, when discussing the results, uncovered substantial potential flaws in previous studies that reported thermal transgenerational effects.

We also investigate a previously empirically unexplored scenario of plasticity in trait variance within genotypes. The theory was that genotypes could exhibit more variation among individuals if they experienced fluctuating temperatures. We show that Daphnia tolerate severe temperature fluctuations, and furthermore do so without reducing growth. We also show that within-genotype variance has a genetic component, but that it does not respond differently to increased temperature variance.

Lastly, we present a model that seeks to quantitatively predict the reduction in body sizes, as temperatures increase. The so-called “temperature-size rule” in nature has been proposed to be mechanistically controlled by oxygen-availability in the ambient medium. The rationale is that increasing body sizes require increasing amounts of oxygen for metabolic purposes, and that the oxygen availability increases insufficiently with increasing temperatures. Thus, it should constraint maximum adult body sizes and more so at higher temperatures. Our model combines the laws of oxygen-thermodynamics in water with empirically measured oxygen uptake and requirements for the Daphnia. The resulting model unequivocally links the reported temperature-size relationships in nature with the temperature-declines in oxygen. It also underlines that animals have an impressive ability to mediate oxygen uptake to meet their temperature-specific oxygen demands.

Samandrag

Eit viktig mål i økologi er evna til å forutseie og forklare korleis liv kan endre seg og/eller tilpasse seg miljøendringar. Særleg viktig for forklaringsevna til modellane våre er å vite kva ytre kjelder som kan bidra til å forklare variasjonen vi ser. I denne avhandlinga ser eg på ulike relevante aspekt som kan tenkast å bidra spesielt til variasjon i metabolisme. Metabolisme, eller stoffskifte, styrer opptak, utveksling og omdanning av energi i ein organisme, og er ein temperaturavhengig prosess i ektoterme organismar. Aukande, eller endringar i variasjon av temperaturar i framtida, kan tenkje seg å vere særs problematisk for metabolismen, dersom ein manglar evna til å kunne tilpasse seg. I ein annleis situasjon kan man ende opp med å produsere for lite eller forbruke for mykje energi for å oppretthalde normale funksjonar i kroppen. For å studere dette trekket brukte vi ein særs egna klonal studieorganisme, Daphnia. Ved å bruke denne krepsdyrslekta i laboratorieforsøk, kunne vi sjå vekk i frå genetiske endringar i forsøka våre - både mellom eksperimentelle behandlingar og over tid. På den måten kunne vi forsikre oss om at det var kun miljøeffektar som forårsaka metabolismeendringane.

Vi utvikla innleiingsvis ein ny metode for å måle metabolsk rate/oksygenopptak i zooplanktonindivid. Denne metoden vart brukt i det etterfølgande forsøket, der vi undersøkte om oksygenopptak synk med kroppsmasse dersom fleire individ vert målt samstundes. Vi avviser dette, og viser kor viktig det er å ta høgde for mikrobielt oksygenopptak når ein måler oksygenopptak hjå organismer med kroppsvekt på ein mindre skala. Dette tyder på at resultata frå tidlegare studiar kan ha vore påverka av at oksygenopptak hjå dyregruppene vart målt under anoksiske forhold, og at dyr kan redusere oksygenopptaket under slike forhold.

Utbreidde manglar ved studiedesign vart også funne i eit anna nytt aktuelt studiefelt. Nyare resultat hevda at foreldre er i stand til å overføre informasjon om komande temperaturar til avkoma sine, slik at avkommet presterer betre dersom foreldra opplevde liknande temperatur i sin generasjon. Vi fann derimot ingen transgenerasjonelle effektar hjå våre dyr, men kunne påvise ulike manglar i studiedesigna til studiane som hadde funne dette.

Ei særleg form av fenotypisk plastisitet vart deretter testa eksperimentelt for første gong. Dyr kan potensielt tenkast å respondere til vekslande miljø ved å auke mellomindividvarians for ein gitt genotype. På denne måten sikrar dei seg at minst nokre individ av genotypen overlever, dersom vekslande miljø gir usikre framtidsutsikter for kva miljø som faktisk er dominerande. Vi viste i ein empirisk studie at Daphnia er i stand til fysiologisk å handtere ekstreme temperatursvingingar over kort tid. Faktisk vaks dyra som opplevde slike daglege temperatursvingingar like bra som dyra i kontrollgruppa, som opplevde stabile temperaturar. Vi viser i denne studien at innan-genotype varians har ein arveleg komponent som tilseier at evolusjon kan utvikle dette trekket, men at det ikkje endra seg som følge av varierande miljø.

Til slutt presenterer vi ein modell som kan forutseie endring i kroppsstørrelse med endring i temperatur hos ektoterme dyr. Denne trenden er såpass godt dokumentert og utbreitt at den vert vist til som ei lov, «temperaturstørrelseslova». Det har blitt foreslått at denne lova vert styrt av oksygentilgang i omgjevnadene til dyret. Bakgrunnen for dette er at aukande kroppsstørrelsar krev stadig aukande oksygentilgang, samstundes som at oksygentilgangen aukar i for lita grad når temperaturen aukar. Difor er kroppsstørrelse begrensa hjå vaksne individ av oksygentilgang, og i større grad ved høgare temperaturar. Vi utvikla ein modell der termodynamiske lover for oksygeninnhald i vatn ved ulike temperaturar vert kopla med dyra si evne til fysiologisk å endre oksygenopptaket. Kombinert kan dette difor kunne forutseie kor mykje oksygen påverkar kroppsstørrelse til å endre seg med temperatur, og vårt estimat treffer særs nøyaktig empiriske størrelsestrendar hjå ektoterme dyr. Difor kan vi også seie at oksygen er den viktigaste drivaren bak «temperaturstørrelseslova. Samtidig har vi også vist at dyr har ei merkverdig evne til å endre termodynamiske føresetnader for å kunne oppretthalde fysiologiske funksjonar.