The Evolution of Herkogamy: Pollinator Reliability, Natural Selection, and Trait Evolvability

Abstract

Most flowering plants, including major crops, rely on animal pollinators for sexual reproduction. Therefore, recent declines in pollinator populations worldwide pose significant threats to food production and biodiversity. To understand the consequences of these declines, we need to understand the ability of plant populations to adapt to reduced reliability of pollination. This thesis evaluates the evolutionary potential of herkogamy, the distance separating male and female structures in flowers. Herkogamy determines the ability to self-pollinate, and hence to set seed and survive in the absence of pollinators. Understanding the evolutionary potential of herkogamy should therefore yield insights into the evolutionary potential of the reproductive system itself. A literature review and meta-analysis showed that, when measured on a proportional scale, the evolutionary potential of herkogamy was more than 10 times greater than that of other floral traits. This means that, in the event of a pollinator decline, herkogamy can be rapidly reduced through evolution by natural selection. Field studies of the euphorb vine Dalechampia scandens in Costa Rica revealed a strong relationship between herkogamy and pollinator reliability: herkogamy was larger in plant populations experiencing more reliable pollination service. This suggests that when pollinators are unreliable, plants evolve to self-pollinate. Detailed studies of focal populations further showed that patterns of natural selection on floral traits varied depending on the abundance and identity of pollinators and seed predators. Experimental studies in the greenhouse confirmed a genetic basis for variation in herkogamy. Together, these results suggest that in Dalechampia, and in many other plants, evolution of increased self-pollination may be a likely response to pollinator declines. While self-pollination may save populations from extinction on the short term, it may also lead to loss of genetic variation and thus reduced adaptive potential on the longer term. Thus, the long-term consequences of pollinator declines remain an unresolved issue.

Norsk samandrag:

Dei aller fleste frøplanter er heilt eller delvis avhengige av pollinatorar for å setje frø. Verdsomfattande nedgang i pollinatorbestandar utgjer difor ein dramatisk trussel for matproduksjon og biologisk mangfald. For å forstå konsekvensane av dette må vi forstå planter si evne til å tilpasse seg pollineringssvikt. Denne avhandlinga evaluerer det evolusjonære potensialet til herkogami, avstanden mellom han- og hostrukturane i ein blome. Herkogami er viktig for evna til sjølvpollinering, og dermed evna til å setje frø og overleve i fråvær av pollinatorar. Forståing av det evolusjonære potensialet til herkogami bør derfor også gi innsikt i det evolusjonære potensialet til reproduksjonssystem hos planter. Ein litteraturstudie og metaanalyse viste at det evolusjonære potensialet til herkogami, målt på ein proporsjonal skala, var meir enn 10 gongar så høgt som for andre blometrekk. Dette betyr at herkogami, ved nedgang i pollinatorbestandar, kan endrast raskt gjennom evolusjon ved naturleg utval. Feltstudiar av den tropiske slyngplanten Dalechampia scandens i Costa Rica avdekte ein klar samanheng mellom herkogami og pollineringsmiljø: plantepopulasjonar med fleire pollinatorar hadde større herkogami. Dette kan bety at når pollinatorar forsvinn eller vert færre, utviklar planter seg mot større grad av sjølvpollinering. Meir detaljerte studiar i nokre populasjonar viste at naturleg seleksjon også var avhengig av pollineringsmiljøet. Veksthusstudiar viste as mellompopulasjonsforskjellar i herkogami var genetisk styrte. Alt i alt viser desse studiane at i Dalechampia, og i mange andre planter, er eit skifte til større grad av sjølvpollinering eit sannsynleg utfall av nedgang i pollinatorbestandar. Medan sjølvpollinering kan berge plantepopulasjonar frå utdøying på kort sikt, kan det også føre til tap av genetisk variasjon og dermed minka evne til vidare evolusjonære endringar. Langtidskonsekvensane av nedgang i pollinatorbestandar er difor enno usikre.